После окончания учебы приходилось подрабатывать на различного рода работах. Вскоре он со своими друзьями решает создать труппу под названием «Театральная компания степного волка» («Steppenwolf Theater Company»). В основном они играли в Чикаго и сыграли в общей сложности в 50 постановках в течение 8 лет. В это время он женился на актрисе Гленн Хэдли (Glenn Headley), с которой развелся в 1988 году.
Первую крупную роль сыграл в фильме «Место в сердце» (1984) «Places in the Heart», за которую номинировался на «Оскар». Затем, после нескольких фильмов, не блиставших популярностью, сыграл у известного режиссера Б. Бертолуччи в ленте «Под покровом небес» (1990). Вместе с Клинтом Иствудом снялся в боевике «На линии огня» («In the Line of Fire»), за роль в котором опять получил номинацию на «Оскар». Всего она снялся в более чем 50 кинолентах, в их числе: «Человек в железной маске», «После прочтения сжечь», «Воздушная тюрьма», «Империя солнца», «Опасные связи», «Шулера».
Также несколько раз выступал в качестве режиссера и продюсера («Абель», «Распутник», «Танцующая наверху»).
Сейчас Джон женат на Николетте Пейран, которая родила ему двоих детей.